讓全妖怪都落淚，系列作史上最衝擊性感動作品！作為電影五週年紀念作，有史以來最「衝擊」最「感動」的結局正在等著各位。跨越時間，前往奇蹟般的冒險，終於一切都將真相大白，關於那位閻魔大王的誕生物語！

即便時代變了、世界變了，這段友情絕不忘記。過著貧窮卻幸福生活的少年下町心，在失去了相依為命的母親後人生墜到了谷底。此時出現拯救他的，也是同樣失去至親姊姊的另一位少年高城一希。兩位少年並不孤單，他們還有其他夥伴──看得見妖怪的少女有星多江、下町心的守護靈老須，還有全新的妖怪如貓又等等夥伴一起，以取回摯愛家人的靈魂為目標，踏上未知的奇蹟冒險旅程！然而等待著這群孩子們的，卻是衝擊般的事實！

故事舞台是 1960 年代的東京櫻元町！故事時間介於第一部《電影版妖怪手錶：誕生的秘密喵！》以及第二部《電影版妖怪手錶：閻魔大王與五個故事喵！》之間。三個少男少女伴隨著各自的守護靈與新的妖怪夥伴們，為保護最重要的家人展開了奇蹟般的友情冒險。

此外最強人氣腳色閻魔大王，也將在這次作品中揭曉它的誕生秘密！關鍵道具竟然也與現代之後三十年的世界「妖怪手錶：光影之卷」有所連結，妖怪手錶全系列終於串聯在一起，成為史上規模最大，所有妖怪粉們必看的超強作品！